Dinamiche del microbioma intestinale nei primati tra ecosistemi tropicali

The anthropogenic impact on tropical ecosystems has led to a significant loss of biological diversity, with non-human primates facing a high risk of extinction. According to the World Conservation Union (IUCN), almost one third of non-human primate species are classified as endangered, with the main driver being loss of preferred habitat and food resources. Habitat loss has inevitably affected the diet and gut microbiota of these species, leading to a loss of biological diversity at the microscopic level. The gut microbiota and its genome collection (gut microbiome) play an essential role in host health, performing functions such as digestion, fermentation of complex compounds, modulation of the immune system, and defense against external pathogens. Gut dysbiosis, due to the loss or acquisition of new microorganisms, is often associated with inflammation and disease. Research on the gut microbiota of wild animal species living in human-affected environments (e.g., deforestation) has shown losses in richness or changes in gut microbiota composition. However, deeper investigations into the functional significance of these losses are missing, and understanding the dynamics between host gut microorganisms and those of the surrounding environment would also elucidate the impact of human activities on host health. Using non-human primates as model species, this thesis aims to (i) describe the current understanding of gut symbiont dynamics and their consequences on host health; (ii) investigate the contribution of extrinsic and intrinsic factors to gut microbiota variation; and (iii) explore the impact of extrinsic factors on the microbiome and the resulting variations in host metabolic functions. • Chapter 1: This review focuses on studies of the most abundant intestinal microorganisms (bacteria) in conjunction with other intestinal symbionts (fungi, archaea, helminths, and viruses) to understand their associations, interactions, and effects on host health. This chapter reviews the current understanding of interactions and associations between bacteria and various symbionts. It highlights how changes in some intestinal symbionts relative to others, as well as fluctuations among multiple symbionts due to intrinsic or extrinsic factors, can impact the host. These interactions and their effects are often complex and not easily understood. • Chapter 2: Investigates the variation in gut microbiota (bacteria and fungi) of a population of yellow baboons (Papio cynocephalus) in relation to habitat type (extrinsic factor) and sex (intrinsic factor). The study observed that gut microbiota variations are affected by habitat type, with bacterial and fungal community diversity potentially mediated by sex, emphasizing the importance of combining biological and ecological factors in microbiota analyses. • Chapter 3: Provides the first comprehensive identification of bacterial and fungal communities in the Sanje mangabey (Cercocebus sanjei), an endangered species endemic to the Udzungwa Mountains. The chapter explores the potential contamination of gut microorganisms by soil microorganisms, highlighting a significant transfer of soil saprotrophic fungal communities to the gut. This suggests an association between geophagy— a behavior of consuming soil observed in the Sanje mangabey—and its highly frugivorous diet. Geophagy is an adaptive behavior that may have various functions, such as relieving gastrointestinal stress. Our results suggest that these benefits may be partly determined by the presence of microorganisms in the soil and their interaction with the gut microbiome. • Chapter 4: Investigates the diversity of metabolic functions of gut microorganisms in two non-human primate hosts, the Udzungwa red colobus (Piliocolobus gordonorum) and yellow baboons, using in-depth sequencing methods (metagenomics). The study found a strong association between observed metabolic functions and the distinct diets of the hosts. Differences in metabolic functions were also observed within the same host species living in contrasting habitat types, suggesting that specialized diets may be more affected by habitat differences than generalist diets. Overall, this thesis provides a comprehensive view of the complexity of gut microbial variations in terms of structure, composition, and metabolic functions. It emphasizes the importance of studying these variations in wild host species, which are often threatened by human activities. These findings can improve awareness in the field of conservation and aid in developing strategies to mitigate the effects of anthropogenic disturbance.

L’impatto antropico sugli ecosistemi tropicali ha portato a una significativa perdita di biodiversita? e i primati non umani risultano essere ad alto rischio di estinzione. Secondo l’Unione Mondiale per la Conservazione della Natura (IUCN), quasi un terzo delle specie di primati non umani e? classificato come a rischio di estinzione, e la causa principale e? la perdita dell’habitat preferito e delle risorse alimentari. La perdita di habitat ha inevitabilmente influenzato la dieta e il microbiota intestinale di queste specie, portando a una perdita di biodiversita? a livello microscopico. Il microbiota intestinale e la sua collezione di genomi (microbioma intestinale) svolgono un ruolo essenziale nella salute dell’ospite, svolgendo funzioni quali la digestione, la fermentazione di composti complessi, la modulazione del sistema immunitario e la difesa da agenti patogeni esterni. La disbiosi intestinale, dovuta alla perdita o all’acquisizione di nuovi microrganismi, e? spesso associata a infiammazioni e malattie. Le ricerche sul microbiota intestinale di specie animali selvatiche che vivono in ambienti colpiti da attivita? umane (ad esempio, la deforestazione) hanno mostrato perdite di ricchezza o cambiamenti nella composizione del microbiota intestinale. Tuttavia, mancano indagini piu? approfondite sul significato funzionale di queste perdite e la comprensione delle dinamiche tra i microrganismi intestinali dell’ospite e quelli dell’ambiente circostante consentirebbe di chiarire l’impatto delle attivita? umane sulla salute dell’ospite. Utilizzando primati non umani come specie modello, questa tesi si propone di (i) descrivere l’attuale comprensione delle dinamiche dei simbionti intestinali e le loro conseguenze sulla salute dell’ospite; (ii) indagare il contributo dei fattori estrinseci e intrinseci alla variazione del microbiota intestinale; e (iii) esplorare l’impatto dei fattori estrinseci sul microbioma e le conseguenti variazioni nelle funzioni metaboliche dell’ospite. • Capitolo 1: Questa rassegna si concentra sugli studi dei microrganismi intestinali piu? abbondanti (batteri) insieme ad altri simbionti intestinali (funghi, archei, elminti e virus) per comprenderne le associazioni, le interazioni e gli effetti sulla salute dell’ospite. Questo capitolo passa in rassegna le attuali conoscenze sulle interazioni e le associazioni tra batteri e vari simbionti. Evidenzia come i cambiamenti di alcuni simbionti intestinali rispetto ad altri, cosi? come le fluttuazioni tra piu? simbionti dovute a fattori intrinseci o estrinseci, possano avere un impatto sull’ospite. Queste interazioni e i loro effetti sono spesso complessi e non facilmente comprensibili. • Capitolo 2: analizza la variazione del microbiota intestinale (batteri e funghi) di una popolazione di babbuini gialli (Papio cynocephalus) in relazione al tipo di habitat (fattore estrinseco) e al sesso (fattore intrinseco). Lo studio ha osservato che le variazioni del microbiota intestinale sono influenzate dal tipo di habitat e che la diversita? delle comunita? batteriche e fungine e? potenzialmente mediata dal sesso, sottolineando l’importanza di combinare fattori biologici ed ecologici nelle analisi del microbiota. • Capitolo 3: fornisce la prima identificazione completa delle comunita? batteriche e fungine nel Sanje mangabey (Cercocebus sanjei), una specie a rischio di estinzione endemica dei Monti Udzungwa. Il capitolo esplora la potenziale contaminazione dei microrganismi intestinali da parte dei microrganismi del suolo, evidenziando un significativo trasferimento delle comunita? fungine saprotrofe del suolo nell’intestino. Cio? suggerisce un’associazione tra la geofagia, un comportamento di consumo del suolo osservato nel Sanje mangabey, e la sua dieta altamente frugivora. La geofagia e? un comportamento adattivo che puo? avere varie funzioni, come quella di alleviare lo stress gastrointestinale. I nostri risultati suggeriscono che questi benefici possono essere in parte determinati dalla presenza di microrganismi nel suolo e dalla loro interazione con il microbioma intestinale. • Capitolo 4: indaga la diversita? delle funzioni metaboliche dei microrganismi intestinali in due ospiti di primati non umani, il colobo rosso Udzungwa (Piliocolobus gordonorum) e i babbuini gialli, utilizzando metodi di sequenziamento estensivi (metagenomica). Lo studio ha rilevato una forte associazione tra le funzioni metaboliche osservate e le diverse diete degli ospiti. Sono state osservate differenze nelle funzioni metaboliche anche all’interno della stessa specie ospite che vive in tipi di habitat contrastanti, suggerendo che le diete specializzate possono essere maggiormente influenzate dalle differenze di habitat rispetto alle diete generaliste. Nel complesso, questa tesi fornisce una visione completa della complessita? delle variazioni microbiche intestinali in termini di struttura, composizione e funzioni metaboliche. Sottolinea l’importanza di studiare queste variazioni nelle specie ospiti selvatiche, spesso minacciate dalle attivita? umane. Questi risultati possono migliorare la consapevolezza nel campo della conservazione e aiutare a sviluppare strategie per mitigare gli effetti del disturbo antropico.