Population structure, connectivity and ecological dynamics of the Antarctic silverfish, Pleuragramma antarctica

L’antarctic silverfish (Pleuragramma antarctica) è una specie chiave nelle acque della piattaforma continentale antartica, dove svolge un ruolo essenziale nel collegare i diversi livelli trofici. La sua life history dipende, nella prima fase, dal cosiddetto “ghiaccio a placchette” (platelet ice), che si forma all’interfaccia tra l’acqua marina e lo strato di ghiaccio superficiale, legando strettamente il destino di questa specie all’estensione del ghiaccio antartico. L’antarctic silverfish appartiene alla famiglia Nototheniidae, che fa parte del sottordine dei Nototenioidei, la cui radiazione, avvenuta nell’oceano Antartico a partire da 24 milioni di anni fa, rappresenta una delle più spettacolari radiazioni adattative nei pesci teleostei. I nototenioidei comprendono, nella maggior parte dei casi, specie demersali in fase adulta, ma caratterizzate da uova e larve pelagiche; l’antarctic silverfish è unico sotto questo punto di vista perché è pelagico durante tutto il ciclo vitale. Le larve si sviluppano nello strato di platelet ice sotto il ghiaccio marino superficiale e scendono verso acque più profonde durante la maturazione, arrivando come adulti a profondità massime di 400 – 700 m. Nonostante l’assenza di vescica natatoria, l’antarctic silverfish riesce a mantenersi nella colonna d’acqua nello stadio adulto grazie a un tipo di pedomorfia caratterizzato dal mantenimento e dall’aumento dei lipidi presenti nelle fasi larvali e giovanili, che ne aumenta il potere di galleggiamento. Malgrado l’habitus pelagico da adulto, il silverfish è molto efficiente dal punto di vista energetico, possedendo una strategia alimentare simile alle controparti bentoniche, che consiste in questo caso nel galleggiare passivamente nella colonna d’acqua, consumando le prede che capitano nei paraggi, ma senza investire energia in una vera e propria ricerca attiva delle prede. Il fatto di rimanere nella colonna d’acqua durante tutto il ciclo vitale, in combinazione con la strategia di vita passiva, rende l’antarctic silverfish particolarmente suscettibile al trasporto da parte dei sistemi di correnti locali e circumpolari. Questo aspetto lo rende particolarmente interessante nel contesto della biologia di popolazione dei pesci marini, dove risulta importante identificare la presenza di diverse popolazioni e definire l’entità con cui popolazioni separate scambiano individui. In particolare, il fatto che l’antarctic silverfish, che ha una distribuzione circumpolare, presenti o meno una singola popolazione panmittica attorno al continente antartico, rimane una questione aperta. Dato che le fasi larvali sono pelagiche, è ragionevole presupporre che molte specie di nototenioidei siano organizzate in grandi popolazioni omogenee su scala geografica più o meno ampia. Questo presupposto fornisce l’ipotesi nulla da testare quando si investiga la struttura di popolazione di questo gruppo, ed è specialmente rilevante se si considera l’habitus pelagico dell’antarctic silverfish. Il primo studio della struttura genetica di popolazione dell’antarctic silverfish è stato svolto con marcatori del DNA mitocondriale; questa indagine, svolta su una scala circumpolare, non ha fornito evidenze tali da confutare l’ipotesi nulla di panmissia per l’intero oceano antartico. Tuttavia, mentre i confronti svolti tra diverse regioni non sono riusciti a dimostrare la presenza di differenziamento genetico, i confronti svolti entro regioni tra diversi anni di campionamento hanno suggerito l’esistenza di variazione inter-annuale del grado di connettività. Il differenziamento genetico tra anni di campionamento entro la stessa area geografica è riconducibile al fenomeno della chaotic genetic patchiness e può essere dovuto a variazioni nel tasso di reclutamento e mortalità e nell’idrografia. La presenza di differenziamento genetico di popolazione e di chaotic genetic patchiness nell’antarctic silverfish sono stati recentemente confermati mediante genotipizzazione di microsatelliti EST-linked in uno studio focalizzato su campioni provenienti dalla Penisola Antartica. In questo caso, l’utilizzo di marcatori genetici ipervariabili caratterizzati da un elevato potere risolutivo ha permesso di rilevare una significativa struttura genetica sulla scala regionale della Penisola Antartica. Questa tesi di dottorato mira a caratterizzare la struttura di popolazione circumpolare dell’antarctic silverfish, integrando l’informazione fornita dagli studi iniziali con nuovi campioni ed interpretando i risultati alla luce dei diversi aspetti di life history ed idrografia al fine di descrivere i meccanismi di connettività tra popolazioni. Nel primo studio prodotto nell’ambito di questa tesi di dottorato, sono stati analizzati dei campioni di larve dell’antarctic silverfish provenienti dal Mare di Ross, con l’obiettivo di legare l’idrografia locale alla connettività della specie. Lo stato di conservazione dei campioni non ha permesso di utilizzare marcatori molecolari nucleari (microsatelliti) per studiare il differenziamento tra siti geografici entro il Mare di Ross. Nonostante questo, è stato possibile sequenziare un frammento di DNA mitocondriale che ha permesso di identificare univocamente le larve come apparteneneti alla specie P. antarctica. Questo risultato è particolarmente rilevante perché conferma, grazie all’utilizzo di metodi genetici, la presenza di larve della specie P. antarctica in alcune aree del Mare di Ross che erano state precedentemente solo ipotizzate essere zone preferenziali di nursery del silverfish, sulla base di tempi di raccolta dal momento della schiusa delle uova e del tasso di crescita ipotizzato. Sulla base dell’idrografia locale, questo studio ipotizza che la circolazione legata alle depressioni del fondale sia essenziale per il trasporto delle fasi di vita iniziali dalle zone più costiere fino alla scarpata continentale, mentre l’idrografia costiera potrebbe controllare il trasporto lungo i margini della piattaforma continentale modulando la connettività tra popolazioni adiacenti. In un secondo studio prodotto nell’ambito di questa tesi di dottorato sono stati analizzati campioni raccolti nell’arco di 25 anni da sei regioni antartiche diverse: la parte ovest del Mare di Ross, la parte est del Mare di Weddell, la Baia di Larsen, la parte nord della Penisola Antartica, le Isole di South Orkney, e la parte ovest della Penisola Antartica. Questo studio su scala circumpolare è stato condotto utilizzando un pannello di 18 loci microsatellite isolati in precedenza per varie specie di nototenioidei antartici. Questi loci sono risultati polimorfici anche in P. antarctica e informativi per gli obiettivi di questa tesi di dottorato. Alcuni dei campioni inclusi in questo studio sono stati analizzati in due studi precedenti: un primo studio non aveva evidenziato segnali di differenziamento genetico a livello circumpolare (analisi di un marcatore mitocondriale) mentre un secondo studio, più recente e focalizzato sulla Penisola Antartica, aveva segnalato chaotic genetic patchiness e differenziamento genetico utilizzando lo stesso pannello di 18 microsatelliti genotipizzati in questa tesi di dottorato. Questo secondo studio ha confermato che la struttura di popolazione del silverfish sulla scala circumpolare è caratterizzato da alti livelli di flusso genico suggerendo che il sistema di correnti, in particolare l’Antarctic Slope Front and Current System (AFS), abbia un ruolo critico nel collegamento delle popolazioni nell’oceano Antartico. L’importanza del AFS è suggerita dal limitato flusso genico tra le aree ad ovest della Penisola Antartica e le South Orkneys, le due uniche zone non raggiunte dall’AFS. Questa considerazione è ulteriormente supportata dall’ipotesi che l’AFS mantenga la connettività tra depressioni del fondale anche nel Mare di Ross. Per comprendere se l’assenza di differenziamento nell’area ad est del Mare di Weddell fosse effettivamente un fatto biologico o fosse dovuta alla scarsa sensibilità dei marcatori microsatellite a piccole differenze, è stato condotto un ulteriore studio utilizzando l’analisi della chimica degli otoliti di silverfish. La quantificazione delle tracce di elementi deposti nel centro (nucleus) degli otoliti è indicativa delle condizioni chimiche oceanografiche alle quali gli individui sono stati esposti nelle fasi iniziali dello sviluppo. Questa metodologia permette di conseguenza di testare se gli individui siano stati esposti a masse d’acqua diverse nelle prime fasi di vita e di dimostrare l’esistenza di popolazioni con diversa origine. Tra i campioni disponibili per il Mare di Weddell, sono state scelte 5 aree sulla base degli aspetti idrografici che potrebbero influire sulla struttura di popolazione locale (Baia di Atka, Baia di Halley, vicino alla costa di Coats, ad est ed ovest del Filchner Trough). Dati di abbondanza e biomassa raccolti in parallelo durante in campionamento del silverfish nel Mare di Weddell avevano già evidenziato l’importanza del Filchner Trough nel sostenere la popolazione locale dell’antarctic silverfish. Inoltre, l’idrografia locale, attraverso l’intrusione di acqua più calda dall’AFS verso il Mare di Weddell, permetterebbe sia di trasportare il silverfish verso il Mare di Weddell sia di regolare direzionalità e tasso di connettività locale. In contrasto con quanto evidenziato dall’approccio genetico, le analisi di microchimica degli otoliti segnalano differenze statisticamente significative tra gruppi di individui all’interno del mare di Weddell, in particolare tra nordest e sudest del Mare di Weddell. Questi studi suggeriscono un ruolo chiave dell’idrografia sia su scala circumpolare che locale nel modulare la connettività delle popolazioni dell’antarctic silverfish. Inoltre, questa tesi di dottorato evidenzia come un approccio multidisciplinare possa chiarire questioni di connettività di popolazione proponendo una metodologia applicabile a diversi organismi sia antartici che non.